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中国农科院蔬菜花卉研究所程锋研究员联合揭示甘蓝类蔬菜驯化的“分子加速器”

      甘蓝类蔬菜作物种类众多,包括结球甘蓝(圆白菜)、花椰菜、青花菜、芥蓝、苤蓝、羽衣甘蓝、抱子甘蓝等十余种变种类型,在世界范围内广泛种植,是我国最重要的一大类蔬菜作物之一。甘蓝类蔬菜的形态变异十分丰富,如结球甘蓝由多层叶片包裹形成的叶球,抱子甘蓝腋芽分化形成的小叶球,青花菜、花椰菜茎顶端分化形成的巨大花球,苤蓝茎基部膨大形成的肉质球茎等。尽管类型丰富多样,其驯化历史相对较短(2500年以内,部分约500年)。与其他作物相比,甘蓝类蔬菜具有形态类型快速多样化驯化的特征甘蓝类蔬菜在较短的驯化过程中形成异常丰富表型变异的机制尚不清楚。因此,揭示甘蓝类蔬菜快速驯化的驱动力,解析调控不同变种分化和特异性状形成的遗传机制是亟待解决的科学问题,对于甘蓝类蔬菜的分子设计育种具有重要意义。


      近日,中国农业科学院蔬菜花卉研究所蔬菜分子设计育种创新团队执行首席程锋研究员,在前期研究解析十字花科蔬菜种源演化和复杂园艺性状形成的基础上,进一步联合甘蓝类蔬菜遗传育种创新团队和荷兰瓦赫宁根大学植物育种系生长与发育团队,在国际著名期刊Nature Genetics上发表题为“Large-scale gene expression alterations introduced by structural variation drive morphotype diversification in Brassica oleracea”的研究论文,构建了包含所有变种类型的甘蓝泛基因组,揭示了甘蓝变种快速驯化的隐藏驱动力,获得了一批重要性状的关键基因。


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众多甘蓝变种的形成主要有两条独立的进化路线

      该研究首先利用700余份甘蓝野生种和覆盖所有变种材料的重测序数据构建系统发育树,发现甘蓝变种主要起源于两个独立的驯化事件,一个驯化形成了以叶片/叶球形态多样化为主的分支,另一个形成了以茎和花膨大等形态变异为主的分支(图1)。据此选取了22个代表性野生甘蓝和变种材料,利用PacBio,Nanopore,Bionano和Hi-C等测序技术,构建了染色体水平的高质量基因组,其序列连续性、着丝粒完整性等与已发表的甘蓝基因组相比显著提升。


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图1. 704份甘蓝群体材料的进化树及代表性材料图片


甘蓝变种的基因丢失或保留促进了其风味品质多样性的形成

      甘蓝变种除了形态多样之外,代谢物、风味等营养品质性状也丰富多样。基于22个新组装基因组和5个已发表的三代基因组,该研究构建了包含多个野生种和所有变种的甘蓝泛基因组图谱。比较甘蓝变种之间的同源基因保留情况,发现不同变种特异的基因丢失/保留存在着显著差异,且这些基因富集于特殊代谢物合成途径等。例如,在青花菜中的这些基因与硫酸盐转运、硫酯水解酶活性等代谢通路相关,而在苤蓝中该类基因与α-葡萄糖、维他命B6合成相关(图2)。研究结果提示这些在驯化过程中特异性丢失/保留的基因与甘蓝蔬菜变种的营养成分、风味品质等差异性形成相关。


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图2. 甘蓝泛基因组特征和变种特异基因分析


SV调控基因表达是甘蓝类蔬菜形态多样性进化的“分子加速器”

      比较27个甘蓝基因组的序列差异,发现不同甘蓝变种基因组之间存在大量的结构变异(SV),且大多数(73%)位于基因上下游区域,这些SV不影响基因本身的功能而被保留和积累下来。研究发现约70%的基因表达变化与SV的状态相关,SV序列既可以促进基因的表达,也可以抑制基因的表达(图3),促进基因表达的SV序列中含有显著多的转录因子结合位点,而抑制基因表达的SV序列具有显著高的DNA甲基化修饰水平。这些结果说明甘蓝变种间大量存在的SV通过调控相邻基因的表达剂量推进甘蓝变种多样性的形成。


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图3. 结构变异在基因组上的分布特征及其与相邻基因表达的关系


      该研究进一步构建了甘蓝的图形基因组,在700多份甘蓝群体材料中开展变种特异性驯化选择分析,挖掘到一批在不同变种中受到特异性驯化选择的SV及相关基因。例如:在青花菜/花椰菜中定位了维持花序分生组织同一性和花轮形态发生的基因PNY,其启动子区域的SV在青花菜/花椰菜中受到了强烈的驯化选择,该SV促进了PNY在青花菜/花椰菜中的显著高表达;另一个SV位于青花菜/花椰菜CKX3基因的下游,促进了该基因在花球发育期(细胞分裂素氧化酶)的叶片中的表达,从而抑制叶片的生长。另外,在结球甘蓝定位了叶球发育背腹性调控基因KAN1下游的SV,该SV显著抑制了该基因在结球甘蓝中的表达;在观赏羽衣甘蓝中发现了一个受到特异性选择而完全固定的SV,其促进了相邻转录因子基因MYB的表达,该SV是由转座子的插入形成,分子实验证实了该插入序列对基因的转录激活作用(图4)。


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图4. 甘蓝变种特异性驯化选择的SV和基因示例


      综上所述,该研究构建了高质量的甘蓝泛基因组和图形基因组,揭示了SV是大量基因表达剂量改变的重要调节因子,驱动了甘蓝形态类型多样化的快速驯化。该研究为甘蓝变种形成的驯化机制提供了新的见解。该研究中建立的“结构变异-基因表达改变-表型变异”的调控模型,加深了对于结构变异调控性状形成机制的理解,对于回答“植物表型多样化是如何形成的”这一重大科学问题具有重要意义。另外,研究成果首次揭示了基因表达剂量是基因丢失或功能变异之外的驯化选择作用的重要对象,对于其他作物的驯化研究具有参考价值。


      中国农业科学院蔬菜花卉研究所博士生李幸、副研究员王勇、荷兰瓦赫宁根大学蔡成成博士(现就职于中国农科院蔬菜花卉所)、中国农业科学院蔬菜花卉研究所季家磊副研究员、韩风庆助理研究员、张磊助理研究员为该论文的共同第一作者;中国农业科学院蔬菜花卉研究所程锋研究员、张扬勇研究员、荷兰瓦赫宁根大学Guusje Bonnema副教授、中国农业科学院蔬菜花卉研究所吕红豪研究员、张亢副研究员为该论文的共同通讯作者。本研究得到了蔬菜生物育种全国重点实验室、国家自然科学基金、中国农业科学院科技创新工程项目以及农业农村部园艺作物生物学与遗传改良重点实验室、以及荷兰TKI项目的资助。谨以此文缅怀甘蓝育种家方智远院士。


论文链接:

https://www.nature.com/articles/s41588-024-01655-4




钱前、黄三文专家点评 | SV:甘蓝形态多样性进化的“分子加速器”


钱前(中国科学院院士、崖州湾国家实验室副主任、中国农业科学院作物科学研究所研究员)

该研究揭示了SV是甘蓝多样性进化的“分子加速器”这一重要规律

      甘蓝类蔬菜作物表型变异极其丰富,是研究器官特异性驯化的良好系统。中国农科院蔬菜花卉所研究团队在《Nature Genetics》上发表的这项研究充分利用了甘蓝类蔬菜作物丰富的形态特征,通过泛基因组和大规模多组学数据分析,来回答它们是如何在较短的时间内驯化出如此多样的变种类型。这项研究揭示了结构变异(SV)调控基因表达是甘蓝多样性进化的“分子加速器”这一重要规律。甘蓝群体中的结构变异能够改变重要性状调控基因的表达剂量,进而驱动一系列甘蓝形态多样性的形成。这一规律具有普遍性,相关成果不仅为农作物的应用基础研究提出了新的方向,也为未来种质创制与育种策略的制订提供了新思路。比如,可通过基因组设计和基因编辑,利用结构变异精细改变目标基因的表达,设计创造出更多变异丰富、形态多样的农作物新种质。


黄三文(中国科学院院士、中国热带农业科学院院长、中国农业科学院深圳农业基因组研究所研究员)

这项研究率先揭示了基因表达剂量变化这一作物驯化选择的新模式

      中国农科院蔬菜花卉所在《Nature Genetics》上发表的这篇论文是十字花科作物驯化研究的又一重大成果,揭示了甘蓝变种的重要驯化机制。这项工作构建了迄今为止规模最大、质量最高的甘蓝泛基因组,并创新性地发现结构变异能够引入新的转录因子结合位点或改变DNA甲基化水平等方式,改变临近基因的表达。这些基因表达剂量的改变产生一系列形态多样性,其经过驯化选择推动了甘蓝变种类型的多样化。这项研究率先揭示了基因表达剂量作为驯化作用对象的驯化选择新模式,是对基因丢失或功能变异等驯化作用对象的重要补充;同时凸显了结构变异(SV)作为基因表达剂量调节因子在作物驯化和表型多样化中的重要作用。研究成果可为其他作物的驯化研究等提供参考。同时,这一成果也再次证明我国在十字花科基因组学领域处于国际领先地位。



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